Revista científica digital INSPILIP Código ISSN 2588-0551
Acceso abierto
DOI: 10.31790/inspilip.v1i2.54
Artículo original
Citación
Pico J, et al. (2017) Aislamiento
de Pseudomonas aeruginosa en
serpientes ecuatorianas y su
potencial repercusión en
accidentes ofídicos. INSPILIP V.
(1), Número 2, Guayaquil,
Ecuador.
Correspondencia
José Pico
Mail: jpico@inspi.gob.ec
Recibido: 10/11/2017
Aceptado: 26/12/2017
Publicado: 27/12/2017
El autor declara estar libre de cualquier
asociación personal o comercial que
pueda suponer un conflicto de intereses
en conexión con el artículo, así como el
haber respetado los principios éticos de
investigación, como por ejemplo haber
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cualquier afectación a terceros.
Aislamiento de Pseudomonas aeruginosa en serpientes
ecuatorianas y su potencial repercusión en accidentes
ofídicos.
Isolation of pseudomonas aeruginosa in ecuadorian snakes and
their potential impact on snakebite accidents.
Pico-Zerna José Manuel ¹; Martínez-Torres Raúl Rodolfo ²; Puente-Zamora Manolo Rodrigo ³; Chusán-Jiménez John Fernando ⁴; Narváez-San Martín Yolanda del Rocío
⁵.
¹ Magíster en Gerencia en Servicios de Salud. Responsable de la Plataforma Bioterio del
Instituto Nacional de Investigación en Salud Pública - INSPI. ORCID ID: orcid.org/0000-
0002-8831-982X. ² Doctor en Medicina Veterinaria y Zootecnia. Analista técnico de la
Plataforma Bioterio del Instituto Nacional de Investigación en Salud Pública
- Centro de Referencia Nacional de Micología - INSPI. ³ Magíster en Microbiología. Analista técnico de la Plataforma
Bioterio del Instituto Nacional de Investigación en Salud Pública - Centro de Referencia Nacional de Bacteriología -
INSPI. ⁴ Magíster en Gerencia y Administración de Salud. Responsable del Centro de Referencia de Micología del
Instituto Nacional de Investigación en Salud Pública - INSPI. ⁵ Magíster en Microbiología, magíster en Investigación
Clínica y Epidemiología. Responsable del Centro de Referencia de Bacteriología del Instituto Nacional de Investigación
en Salud Pública - INSPI.
Resumen
Debido a la alta incidencia de mordeduras de serpientes, la Organización
Mundial de la Salud (OMS) ha catalogado estos accidentes como una de las
enfermedades tropicales desatendidas más importantes del planeta. En
Ecuador los accidentes ocasionados por mordeduras de serpientes
representan un alto riesgo para la vida. Este país registra un promedio de
1.657 casos de mordeduras de serpientes al año (considerando reportes de
CIVE MSP desde el 2014 al 2016). Las infecciones secundarias son una de
las principales complicaciones en accidentes ofídicos. Pseudomonas
aeruginosa es un patógeno oportunista, gramnegativo, cosmopolita y
ampliamente vinculado con infecciones graves en pacientes hospitalizados;
en este contexto se considera como factor de riesgo la disrupción de la piel
causada por mordeduras de serpientes y la afectación del sistema
inmunitario a causa del envenenamiento ofídico.
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El objetivo de la investigación fue
determinar la presencia de P. aeruginosa en
la cavidad bucal de serpientes ecuatorianas
mantenidas en cautiverio con la finalidad de
evidenciar un indicador de potenciales
infecciones secundarias por este
microorganismo. El estudio se realizó en
136 serpientes de diferentes géneros y
especies, de las cuales el 33,09 % resultó
positivo a P. aeruginosa. El muestreo se
realizó por hisopado directo, en la parte
superior e inferior de la cavidad bucal de las
serpientes. Las muestras fueron cultivadas
en agar Cetrimide. El estudio se apoyó en
las técnicas de tinción de Gram y pruebas
bioquímicas confirmatorias. Los estudios de
sensibilidad evidenciaron que el antibiótico
más activo frente a P. aeruginosa fue el
imipenem, demostrando variabilidad en
resistencia a los otros antibióticos.
Palabras claves: Pseudomonas aeruginosa;
Mordeduras, Serpientes; Infecciones
Bacterianas.
Sumary:
Due to the high incidence of snake bites,
WHO has classified these accidents as one
of the most important neglected tropical
diseases on the planet. In Ecuador,
accidents caused by snake bites represent a
high risk for life. This country records an
average of 1657 cases of snake bites per
year (considering reports from CIVE MSP
from 2014 to 2016). Secondary infections
are one of the major complications in
ophidian accidents. Pseudomonas
aeruginosa is an opportunistic, gram-
negative, cosmopolitan pathogen that is
widely associated with severe infections in
hospitalized patients; in this context,
disruption of the skin caused by snake bites
and impingement of the immune system due
to poisoning is considered a risk factor. The
objective of the investigation was to
determine the presence of P. aeruginosa in
the oral cavity of Ecuadorian snakes kept in
captivity in order to evidence an indicator of
potential secondary infections by this
microorganism. The study was carried out
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on 136 snakes of different genera and
species, of which 33,09 % were positive for
P. aeruginosa. Sampling was performed by
direct swabbing, at the top and bottom of
the buccal cavity of the snakes. The samples
were cultured on Cetrimide agar. The study
was based on Gram staining techniques and
confirmatory biochemical tests. Sensitivity
studies showed that the most active
antibiotic against P. aeruginosa was
imipenem, demonstrating variability in
resistance to other antibiotics.
Key words: Pseudomonas aeruginosa;
Bites, Snakes; Bacterial Infections.
Introducción
Las mordeduras de serpientes pueden
presentarse con o sin inoculación de veneno.
En el caso de las serpientes venenosas, al
morder inoculan veneno, el mismo que está
constituido por una mezcla compleja de
proteínas enzimáticas y polipéptidos con
actividad tóxica y enzimática, responsables
de una serie de alteraciones fisiopatológicas
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que determinan una gran variedad de
manifestaciones clínicas locales y/o
sistémicas
(1).
Los accidentes ofídicos son un problema de
salud pública desatendido en países
tropicales y subtropicales, especialmente en
las áreas rurales, se estima que alrededor de
5,4 millones de personas al año se ven
afectadas por este tipo de accidentes y que
de esta cifra alrededor del 50 % se
envenena. Entre 81.000 a 138.000 personas
mueren por esta causa y alrededor del triple
sufre amputaciones o secuelas permanentes.
En junio del 2017 la OMS incluye a los
envenenamientos por mordeduras de
serpientes entre las enfermedades tropicales
más prioritarias
(2).
En América Latina se
reportan alrededor de 150.000 accidentes
por mordeduras de serpientes, que provocan
aproximadamente 5.000 fallecimientos cada
año, siendo que la incidencia está entre 5 a
62 casos por cada 100.000 habitantes,
dependiendo del país
(3) (4) (5)
. El estudio
epidemiológico de los envenenamientos por
la mordedura o picadura de animales
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venenosos permite implementar medidas de
prevención de estas patologías y su atención
a nivel asistencial primario
(6).
Ecuador tiene un área geográfica
aproximada de 250.000 km²,
correspondiente al 1,5 % de América del
Sur, sin embargo, es uno de los 17 países
con mayor biodiversidad en el planeta,
siendo los accidentes causados por contacto
con animales venenosos la segunda causa de
intoxicación en este país
(7) (8) (9)
.
En Ecuador se han descrito 230 variedades
de serpientes, de las cuales 41 son
venenosas, 24 de la familia Elapidae: 2
género Leptomicrurus, 21 de género
Micrurus y 1 de la subfamilia Hidrophiinae
género Pelamis; 17 pertenecientes a la
familia Viperidae: 1 de género Bothriechis,
3 de género Bothriopsis, 3 de género
Bothrocophias, 6 de género Bothrops, 2 de
género Lachesis, 2 de género Porthidium
(10)
; otros autores consideran que el número
de serpientes venenosas en Ecuador
(considerando viperidos y elápidos)
corresponden a 36 especies, identificadas
como 18 de la familia Elapidae y 18 de la
familia Viperidae (11).
Ecuador presenta entre el 2014 y el 2016 un
promedio de 1.457 casos de accidentes
ofídicos
1
. Se considera que existe un
subregistro de los accidentes por
mordeduras de serpientes, sin embargo, es
una cifra aún subestimada, puesto que no
todos los casos y decesos se reportan
formalmente a centros médicos, debido a
que se producen en zonas con poca
accesibilidad, y en muchas comunidades
aún se aplican tratamientos tradicionales
que en la mayoría de casos son pocos
efectivos.
Las características biogeográficas, sumadas
al crecimiento demográfico y su expansión
hacia áreas naturales, constituyen al
Ecuador como uno de los países con mayor
riesgo de accidentes ofídicos en América
Latina. La mayoría de serpientes habita en
los pisos tropicales y subtropicales,
occidental y oriental, por lo que los registros
1
Dato (promedio) obtenido de la gaceta
epidemiológica del SIVE ALERTA del Ministerio
de Salud Pública, entre 2014 -2016
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de mordeduras se dan principalmente en
estas regiones
(12)
.
Desde el punto de vista de salud pública, los
riesgos potenciales de adquirir una infección
secundaria posterior a un accidente ofídico
son altos
(13) (14) (15)
. Las enfermedades de
tipo infecciosas son una de las principales
causas de morbimortalidad en ofidios
(15)
.
Una de las patologías que se registra con
mayor frecuencia en serpientes es la
estomatitis infecciosa, en la cual intervienen
diversas manifestaciones clínicas asociadas
con el estrés por inadecuada higiene, mala
nutrición y cambios ambientales súbitos, en
donde la humedad y temperatura son los
principales factores. En la actualidad existen
escasos estudios microbiológicos en
serpientes. La flora bacteriana normal de la
cavidad oral de las serpientes tiene
predominio de bacterias Gram positivas
tales como Corynebacterium sp. y
Staphylococcus sp., por el contrario en
serpientes con afecciones de estomatitis
bacteriana predominan las bacterias Gram
negativas como P. aeruginosa.
(16)
. Los
procesos infecciosos en serpientes están
vinculados a la capacidad oportunista de la
flora bacteriana normal en estos reptiles
(15)
. En otros estudios realizados en cavidad
oral de boidos (Epicrates cenchria) se
identificaron Pseudomonas sp., P.
aeruginosa, Klebsiella sp., entre otros
(17)
(18)
. Asimismo se han encontrado bacterias
Gram positivas y Gram negativas formando
parte de la flora normal de la orofaringe de
10 especies de serpientes, entre las cuales se
incluía a la anaconda (Eunectes murinus) y
boa mantona (Boa constrictor)
(19)
.
Los venenos de serpientes poseen actividad
citotóxica, sobre una gran cantidad de
bacterias, esto evidencia su capacidad para
afectar células eucariotas y procariotas
(20)
,
lo cual puede ser causa de factores de
resistencia antimicrobiana. Las infecciones
bacterianas primarias son un hallazgo
común en pacientes accidentados por
mordedura de serpientes, debido a que la
cavidad oral de estos reptiles presenta una
alta colonización de bacterias, a lo que se
suma el daño tisular, favoreciendo la
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entrada de microorganismos propios de la
piel y agentes nosocomiales
(21)
. La
ubicuidad bacteriana permite que estos
microorganismos habiten en diferentes
ambientes, incluyendo la cavidad
orofaríngea de serpientes venenosas, las
mismas que debido a su mordida causan
disrupción de la piel provocando en el
paciente serias complicaciones secundarias
de origen bacteriano, ante lo que resulta
indispensable su identificación
(22)
. Otros
estudios plantean que la flora bucal de las
serpientes difiere significativamente de
acuerdo con la región geográfica donde se
encuentren estas, en donde se involucran
variables como el clima, sexo, condiciones
de terrarios, tipo de alimentación, tiempo de
cautiverio y el contacto de la lengua con el
medio externo, en donde se han encontrado
diferencias aun entre individuos de la misma
especie
(23) (24)
.
La flora bucal de las serpientes refleja la
flora fecal de su presa
(17) (25)
. Los ofidios
mantenidos en condiciones de cautividad
son causantes de un significativo número de
mordeduras, registrándose entre los
principales afectados herpetólogos, personal
auxiliar de serpentarios, veterinarios,
biólogos, estudiantes, entre otros
(22)
.
El objetivo principal de esta investigación
fue determinar la presencia de P.
aeruginosa en serpientes mantenidas en
cautiverio y su potencial repercusión en
accidentes ofídicos.
Materiales y métodos
El estudio fue de tipo descriptivo de corte
transversal, se investigó un total de 136
ejemplares de serpientes venenosas y no
venenosas del Ecuador, incluidas dentro de
la colección del Serpentario del Instituto
Nacional de Investigación en Salud Pública
- INSPI en el año 2012 - 2013. Las
serpientes fueron identificadas mediante un
código alfanumérico que correspondía al
expediente de cada ejemplar en una base de
datos digital. Se registró la especie,
localidad de procedencia, talla en
milímetros, fecha de captura y sexo de las
serpientes estudiadas. Las especies incluidas
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en este estudio corresponden a Bothrops
asper (n=74), Bothrops atrox (n=38), Boa
constrictor (n=5), Bothrocophias
microphthalmus (n=4), Bothriopsis taeniata
(n=5), Porthidium lansbergii (n=3) y
Bothriechis schlegelii (n=7).
Gráfico 1: Serpientes ecuatorianas incluidas en el estudio
Todos los ejemplares fueron mantenidos en
condiciones de cautiverio:
- Se suministró alimentación a base de
roedores (1 vez por semana), agua potable
ad libitum, controles veterinarios periódicos,
plan sanitario de reptiles manejado de
acuerdo con las normativas internas
establecidas en los protocolos del área.
- Los habitáculos o terrarios de las
serpientes fueron de material de polietileno,
con visor de acrílico transparente, seguros
laterales, y perforado en toda su superficie
para ventilación (1-2 mm de diámetro), con
dimensiones de 25 x 63 x 43 cm.
- El sustrato utilizado en los habitáculos fue
papel periódico esterilizado.
- La limpieza de habitáculos se la
realizó cada semana, turnando el uso de
soluciones desinfectantes.
- El fotoperiodo para los especímenes
fue de 12/12, con exposiciones periódicas a
la luz solar por 15 minutos cada 7 días, en
horario entre 8:00 am a 10:30 am.
Criterios de inclusión
Se incluyeron todos los especímenes
clínicamente sanos, de acuerdo con el
registro de su ficha médica individual y que
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correspondían al programa de extracción de
venenos ofídicos con fines productivos. El
100 % de los individuos muestreados fue
considerado clínicamente sano.
Criterios de exclusión
Se excluyeron del estudio a los individuos
que se encontraban en el área de cuarentena
y que en sus fichas médicas registraron
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antecedentes de: lesiones orales, estar en
periodo de administración de fármacos,
inmunocomprometidos, descompensación
hidrolítica o corporal, inapetencia, diarreas,
presencia de ecto-endoparásitos (casos en
los que aún no se había realizado el
control), o cualquier otra manifestación
clínica que evidencie alguna patología.
Fotografía 1: Bothrops asper (Origen: Playas- Ecuador).
Fotografía 2: Bothriechis schlegelii (Origen: Cumandá – Ecuador).
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Muestreo en cavidad oral de serpientes
Se aplicaron métodos de sujeción manual
con ayuda de ganchos metálicos, se fijó
inicialmente la cabeza y posteriormente se
sujetó el cuerpo en su parte media y último
tercio, hasta llegar a la inmovilización
completa del reptil, tomando todas las
medidas de seguridad requeridas para tal
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efecto
(26).
Las serpientes fueron colocadas en
una superficie lisa para su manipulación y
muestreo
(27).
La cavidad oral fue expuesta
con la ayuda de ganchos separadores
esterilizados y la toma se realizó con hisopos
estériles
(28)
, conservándose la muestra en
medio de transporte Stuart a una temperatura
de 4°C.
(23)
.
Fotografía 3: Sujeción e inmovilización craneal de serpientes. Nótese la postura del gancho
evitando la presión sobre las glándulas de Duvernoy.
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Fotografía 4: Sujeción e inmovilización total de serpiente. Disposición para muestreo.
Siembra de la muestra y aislamiento
bacteriano
Para el aislamiento bacteriano, las muestras
fueron sembradas en agar Cetrimide y Agar
sangre de caballo.
Las muestras se incubaron por un periodo de
24 a 48 horas en condiciones aerobias y a
temperaturas de 35 y 42°C. Se observaron
colonias redondas con brillo metálico
característico de las bacterias que producen
fluorescencia, y frente a la tinción de Gram
se identificaron bacilos Gram negativos. La
caracterización fenotípica final se basó en
pruebas bioquímicas (Agar hierro triple
azúcar, Sulfuro Indol Movilidad, Indol,
gelatina, etc.).
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5a) 5b)
5c) 5d)
Fotografía 5: 5a) Colonias P. aeruginosa en agar Mueller Hinton; 5b) Agar Gelatina: se
observan colonias con pigmentos fluorescentes; 5c) P. aeruginosa en medio agar sangre de
caballo, se observa brillo metálico; 5d) Pruebas bioquímicas.
Prueba de
sensibilidad
antimicrobiana
mantuvieron refrigerados a 5 °C, para el
por prueba de difusión por disco
caso del imipenem se mantuvieron
Se realizó en agar Mueller Hinton M6 a una
congelados a - 20 °C.
profundidad
de 4 mm.
Los discos se
Los cartuchos de discos fueron temperados
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al ambiente entre 1 y 2 horas. Se preparó el
inóculo de colonias a una turbidez de 0,5
Mac Farland en solución salina. Se sembró
en Agar M.H. con hisopo en tres direcciones
y por los bordes, antes de los 15 minutos se
incubó a 42°C hasta por 48 horas.
La medición del halo se fijó en tres
categorías: sensible (S); intermedia (I) y
resistente (R). Fueron utilizados discos de
ceftazidima; cefepime; gentamicina;
amikacina; imipenem; meropenem;
ciprofloxacina y piperacilin y tazobactam
(29) (30)
.
Fotografía 6: Prueba de sensibilidad, cultivo de P. aeruginosa en agar Mueller Hinton.
El procesamiento de la información se
realizó mediante la creación de una matriz
de base de datos y los resultados se los
analizó en términos porcentuales.
Resultados y discusión
De las 136 muestras procesadas el 33,09 %
(45)
fue positivo a P. aeruginosa. El
porcentaje de positivos en relación a la
especie fue para Bothrops asper (31,08 %),
Bothrops atrox (36,84 %), Boa constrictor
(40,0 %), Bothrocophias microphthalmus
(25,0 %), Bothriopsis taeniata (20,0 %),
Porthidium lansbergii (33,33 %) y
Bothriechis schlegelii (42,86 %).
En las pruebas bioquímicas, estudios
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similares han indicado que los porcentajes
de bacterias Gram negativas son menores en
relación a las bacterias Gram positivas
(15)
.
Los hallazgos de la actual investigación
evidencian la presencia de P. aeruginosa en
todas las especies muestreadas. Otros
estudios demuestran variaciones
porcentuales en la flora bacteriana oral de
serpientes, dependiendo del lugar de estudio
(15) (17) (18) (19) (24) (25).
Este conocimiento
permite el adecuado manejo de infecciones
secundarias en accidentes ofídicos y a su vez
facilita acciones sanitarias preventivas en
reptiles mantenidos en cautiverio
(13)
.
Total de individuos
% de Positivos a P. aeruginosa por
muestreados
especie
Bothrops asper
74
31,08
Bothrops atrox
38
36,84
Boa constrictor
5
40,00
Bothrocophias microphthalmus
4
25,00
Bothriopsis taeniata
5
20,00
Porthidium lansbergii
3
33,33
Bothriechis schlegelii
7
42,86
Tabla 1: Porcentajes por especie, de serpientes positivas a P. aeruginosa.
Los resultados de las pruebas de
sensibilidad antimicrobiana demuestran que
imipenem fue el antimicrobiano al cual P.
aeruginosa evidenció mayor sensibilidad,
mientras que para ceftazidima, cefepime,
meropenem, piperacilin-tazobactam se
evidenció una sensibilidad variada, por otra
parte se mostró total resistencia a
gentamicina, amikacina y ciprofloxacina,
Los aislamientos de P. aeruginosa en
Bothrocophias microphthalmus presentaron
resistencia a todos los antimicrobianos
incluidos en el estudio a excepción del
imipenem, mientras que los aislamientos
bacterianos en Bothriopsis taeniata
resultaron resistentes al 100 % de los
antimicrobianos estudiados. En este estudio
no se reportaron aislamientos bacterianos
con sensibilidad intermedia (tabla 2).
Estos resultados solo son referenciales y no
se pueden considerar concluyentes para
determinar la resistencia antimicrobiana de
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P. aeruginosa en accidentes ofídicos, ya que con la cepa bacteriana y su interacción con
existe variabilidad antigénica de acuerdo el medio de donde fue aislada
.
Tabla 2: Pruebas de sensibilidad antimicrobiana – P. aeruginosa. Imipenen es el
antimicrobiano más eficaz. Bothrocophias microphthalmus presentó resistencia a todos los
antimicrobianos muestreados.
Otros artículos mencionan que el veneno de
algunas serpientes poseen capacidad
bactericida
(20)
, lo que podría estar
ocasionando que las P. aeruginosa presentes
en las orofaringes de las serpientes en
estudio desarrollen mecanismos de
resistencia tales como BLEE (Betalactamasa
de Espectro Extendido) tipo GES, bomba de
reflujo y carbapenemasas tipo
metalobetalactamasas.
Conclusiones
P. aeruginosa se encuentra presente en
todas las especies muestreadas, aunque en
diferentes porcentajes.
B. asper y B. atrox son dos de las especies
más importantes en salud pública (OMS), en
el presente estudio presentaron el 17,16 % y
10,44 % de positividad a P. aeruginosa,
respectivamente.
En las pruebas de sensibilidad, P.
aeruginosa evidenció sensibilidad
antimicrobiana variada. Imipenem fue el
antimicrobiano al cual P. aeruginosa
evidenció mayor sensibilidad.
Los hallazgos de P. aeruginosa coinciden
con otros autores, sin embargo, existen
variaciones porcentuales debido a los
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diferentes tipos de manejo y estado de salud
de los ofidios.
Los protocolos de atención de mordeduras
de serpientes en Ecuador evidencia el uso de
antimicrobianos y recomendaciones de lavar
la herida con fines antisépticos, sin
embargo, se citan antibióticos, para los
cuales P. aeruginosa tiene resistencia
natural, por ello se recomienda revisar los
mecanismos de resistencia antimicrobiana
en infecciones secundarias de pacientes
hospitalizados por accidentes ofídicos, ya
que en su mayoría se encuentran
inmunocomprometidos por causa del
envenenamiento o debido a enfermedades
preexistentes.
No se debe considerar los resultados de
sensibilidad a los antimicrobianos realizados
en este estudio como concluyentes, ya que la
multirresistencia a los antibióticos de P.
aeruginosa dependerán de la cepa bacteriana
y su interacción con el medio. Debido a los
reportes de multirresistencia de
P. aeruginosa, todo tratamiento
antimicrobiano en pacientes mordidos por
serpientes debe estar precedido por la
identificación bacteriana y la
correspondiente prueba de sensibilidad
antimicrobiana.
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